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《肉类研究》:山东农业大学张一敏教授等:生鲜牛肉生产过程中沙门氏菌的流行情况、分布及多样性

2026-02-09 03:24:06

《肉类研究》2026年40卷1期刊载了山东农业大学张皓琪、崔中磊、毛衍伟、董鹏程、周广晖、张一敏*，国家肉牛牦牛产业技术体系临沂综合试验站韩广星，国家肉牛牦牛产业技术体系保定综合试验站肖阳的论文《生鲜牛肉生产过程中沙门氏菌的流行情况、分布及多样性》。该论文由：山东省重点研发计划项目（2024TZXD031）；国家现代农业产业（肉牛）技术体系建设专项（CARS-37）；泰山学者资助项目（tsqn202312149）；山东省生猪产业技术体系项目（SDAIT-08-10）资助。

沙门氏菌（Salmonella）是一种来自肠杆菌科的革兰氏阴性杆状细菌，广泛栖息于家畜、家禽等温血动物的肠道中，可以通过粪便污染持续存在于食物和水等环境中，这些特点使其成为一种重要的人畜共患病原体。目前已经鉴定出超过2 500 种沙门氏菌的血清型，其中1 500多种对人类致病。据估计，70%～80%的食源性疾病由沙门氏菌污染造成，每年由沙门氏菌所导致的胃肠炎病例约为9 000万例，死亡人数约为15万人。

动物源性食品被认为是沙门氏菌爆发的主要原因：一方面，肉制品中存在丰富的营养物质和微量元素，为沙门氏菌提供了良好的生长介质；另一方面，由于屠宰加工过程中的工序极易导致存在于动物消化道内的沙门氏菌通过粪便和破裂的消化道内容物污染胴体。牛肉作为我国第3大消费肉类，仅次于猪肉和鸡肉，过去10 年牛肉消费量增加了50%。牛肉在屠宰、加工、分销和销售过程中可能会受到食源性病原体的污染，尤其在屠宰加工过程中，动物和皮毛通常被认为是胴体污染的主要原因，然而，刀具、设备、环境及操作人员的处理也为沙门氏菌的交叉污染带来了可能性。尽管已经实施了各种策略来控制牛肉生产各个阶段（即养殖、屠宰、分割和运输）的污染，但牛肉仍然是沙门氏菌爆发的重要来源。Ren Xiang等在2021年对我国15 个省份、779 份生牛肉的沙门氏菌流行情况进行调查，共有32 份样品检出沙门氏菌，流行率为4.11%。Xu Ziheng等发现，2009—2016年我国南方零售牛肉沙门氏菌的流行率为11.79%（94/797）。可以看出，牛肉中沙门氏菌的流行率在不同的空间和时间中存在着一定的差异。同时，沙门氏菌近年来耐药性增加，在感染的过程中耐药性可以通过多重途径传播给人类，导致利用抗生素治疗细菌疾病收效甚微，严重威胁着人类的生命健康。目前国内外针对动物源沙门氏菌的研究大多数集中在猪肉与禽类，关于牛源沙门氏菌的相关研究相对较少，而聚焦于肉牛屠宰过程中沙门氏菌流行特点的研究则更少。因此，山东农业大学食品科学与工程学院张皓琪、崔中磊、张一敏*等对牛肉生产过程中沙门氏菌的流行率进行调研，明确屠宰加工过程中沙门氏菌流行特点，并借助分子分型技术对牛肉屠宰过程中沙门氏菌交叉污染进行分析，对于完善牛肉沙门氏菌生物信息数据库具有重要意义，为牛肉行业沙门氏菌的有效预防和控制措施提供数据支撑。

1 生鲜牛肉生产过程中沙门氏菌的流行率

在采集的435 份样品中，通过生化鉴定与PCR鉴定出18 份样品中显示沙门氏菌阳性，从18 份沙门氏菌阳性样品中共收集到47 个沙门氏菌分离株，总体流行率为4.1%（18/435）。其中A工厂并未检出沙门氏菌（0.0%；0/225），B工厂流行率为8.6%（18/210）（表4），这说明不同工厂沙门氏菌的污染情况有所差异。一方面可能是由于卫生环境的差异，在A工厂采集样品过程中，待宰圈气味良好，粪便带来的交叉污染概率较小；此外，与B工厂相比还设置了喷淋环节，对卫生环境的控制更为严格。B工厂中各环节样品均检出沙门氏菌，流行率最高的为皮毛（16.7%；5/30），其次为粪便（13.3%；4/30）和分割肉（10.0%；3/30）。就总体流行率而言，待宰圈、皮毛、去皮后胴体、冷却后胴体、分割肉、粪便、刀具流行率分别为3.6%、9.1%、3.6%、1.8%、5.5%、7.3%、1.8%，在喷淋后胴体和水样中未检出沙门氏菌，检出率最高的环节为皮毛（9.1%；5/55），其次为粪便（7.3%；4/55）。Dong Pengcheng等在2010年对4 家牛肉加工厂沙门氏菌的流行情况进行调查，510 份样品共检出33 份沙门氏菌阳性样品，流行率为6.5%，同样，皮毛和粪便是流行率最高的环节。此外，有研究对29 个国家牛源沙门氏菌进行荟萃分析，结果显示，沙门氏菌的总体流行率为9.0%（95%置信区间：7.0%～11.0%）。除上述外，在本研究中还可以观察到去皮前后胴体沙门氏菌流行率有明显的下降，此规律在许多研究中也同样存在，Zhang Haoqi等对猪肉屠宰加工过程沙门氏菌进行调研，去皮前后的流行率从34.0%降低到10.0%。综上所述，牛的皮毛及皮毛上的污染物是造成沙门氏菌污染的主要来源。

B工厂中并未设置喷淋环节，但研究表明，喷淋是降低胴体表面致病菌水平的有效手段，然而此过程中也有概率会出现喷淋液体飞溅导致交叉污染的情况。在分割环节，沙门氏菌的污染率大幅提升，可能是由于在胴体分割时，操作人员使用的刀具、传送带及桌面等均会成为重要的污染源。食品加工表面和设备是微生物定植的主要场所，操作人员（如工作服）和使用的工具（如刀具）极易使胴体受到交叉污染，并且如果清洁不当，这些食品加工表面微生物存活的可能性会更高，同时对于肉制品来说，加工表面存在肉汁（渗出物）为微生物生长提供了有利的营养环境。

2 生鲜牛肉生产过程中沙门氏菌的血清型分型

对工厂样品中分离的47 株沙门氏菌通过玻片凝集法进行血清型分型，如表5所示，共分为2 种血清型，其中25 株（53.2%；25/47）为鼠伤寒沙门氏菌，22 株（46.8%；22/47）为乙型副伤寒沙门氏菌（Salmonella Paratyphi B）。Kuus等指出，在爱沙尼亚地区，人类感染沙门氏菌最普遍的血清型是肠炎沙门氏菌（Salmonella Enteritidis）、其次是鼠伤寒沙门氏菌、单相鼠伤寒沙门氏菌（monophasic Salmonella Typhimurium）和婴儿沙门氏菌（Salmonella Infantis），该研究对2016—2020年爱沙尼亚肉类生产链中沙门氏菌血清型进行分析，结果发现，在屠宰厂分离的血清型主要是德尔卑沙门氏菌（Salmonella Derby）、鼠伤寒沙门氏菌和单相鼠伤寒沙门氏菌，并未发现肠炎沙门氏菌。而德尔卑沙门氏菌是猪肉中最常检测到的沙门氏菌血清型。在不同环节中，鼠伤寒沙门氏菌主要在皮毛（32.0%；8/25）、分割肉（56.0%；14/25）环节检出，乙型副伤寒沙门氏菌主要在粪便（54.5%；12/22）、刀具（31.8%；7/22）环节检出（表5）。喷淋后胴体、冷却后胴体、刀具、喷淋水4 个环节中未检出鼠伤寒沙门氏菌；而皮毛、喷淋后胴体、分割肉、喷淋水4 个环节中未检出乙型副伤寒沙门氏菌。Gutema等进行的荟萃分析中表明，与牛相关的沙门氏菌血清型为蒙得维的亚沙门氏菌（Salmonella Montevideo）、鼠伤寒沙门氏菌、肯塔基沙门氏菌（Salmonella Kentucky），并且常见血清型在不同地区具有一定的差异，其中蒙得维的亚沙门氏菌是北美最常报告的血清型，非洲、亚洲和大洋洲最常见的血清型为鼠伤寒沙门氏菌，都柏林沙门氏菌是欧洲最常报告的血清型。在2011—2016年期间，Yang Xiaojuan等调查了中国大部分省市的零售肉类，发现德尔卑沙门氏菌和鼠伤寒沙门氏菌为最普遍的血清型。综上所述，沙门氏菌血清型呈现多样性的特点，但在各国畜禽肉制品中还是以鼠伤寒沙门氏菌和肠炎沙门氏菌为主。

3 生鲜牛肉生产过程中沙门氏菌的毒力基因分布

对分离的47 株沙门氏菌进行13 种毒力基因检测，如图1所示，pefA、ssaR毒力基因未检出。invA、sipC、stnP1、sopB毒力基因检出率为100%，hilA、sipA检出率也较高，分别为95.74%（45/47）和93.62%（44/47）。沙门氏菌的致病潜力被认为与分离株中毒力基因的存在有关。invA基因通常用作沙门氏菌鉴定的特异性标记，与其对上皮细胞的侵袭潜力密切相关。同样，sopB、ssrA、hilA、sipA基因在介导宿主细胞侵袭中发挥着至关重要的作用。sipC基因不仅与沙门氏菌入侵相关，而且还是沙门氏菌感染炎症的关键调节因子，而ssaR基因也在全身感染中发挥着重要作用。pefA基因与菌毛的功能相关、stnP1作为肠毒素基因，可调节特定血清型沙门氏菌产生具有毒性的可溶性蛋白。刘春红等对鸡源山夫登堡沙门氏菌分离株进行毒力基因检测，与本研究结果类似，invA、hilA、sipC、ssrA、stnP1基因的检出率均为100%，未检出pefA基因，但sopB和ssaR基因的检出率与本研究有所差异，分别为50.0%和62.5%，说明不同地区、不同来源的沙门氏菌携带的毒力基因存在一定差异。

4 生鲜牛肉生产过程中沙门氏菌的抗生素耐药性

抗生素耐药性是沙门氏菌致病性不可忽视的指标，随着抗生素广泛且不合理的使用，使得沙门氏菌存在严重的耐药性，给临床治疗带来了一定的困难。对3 种或更多抗生素表现出耐药性的菌株通常被称为多重耐药菌株。如图2所示，红霉素的耐药率最强，为100%（47/47）；其次为磺胺异噁唑（80.85%）和四环素（51.1%）。沙门氏菌对庆大霉素全部敏感（100%；47/47）；对头孢他啶、头孢曲松、阿莫西林/克拉维酸、环丙沙星、加替沙星也表现出较高的敏感性，均在85%以上。与Zhang Lina等关于广东地区零售肉的调查结果相似，该研究发现所有分离出的沙门氏菌菌株均对头孢他啶和阿莫西林/克拉维酸敏感。Tadesse的荟萃分析结果显示，从埃塞俄比亚地区猪、牛、羊等动物中分离的沙门氏菌超过75%具有耐药性。近年来，由于抗生素的广泛和不合理使用以及耐药基因的水平转移极大加剧了抗生素耐药性负担的升级，导致沙门氏菌的耐药问题层出不穷，沙门氏菌的耐药性引起世界的广泛关注。从纳入的14 种抗生素来看，肉牛屠宰过程中检出的沙门氏菌对绝大多数抗生素都产生了不同程度的耐药，应当引起重视。

如表6所示，47 株菌共产生17 种耐药谱，其中最常见的耐药谱为SIZ-FON-AM-EM（21.28%；10/47），其次为EM-SIZ（14.89%；7/47）、PB-SIZ-TET-EM（12.77%；6/47）；有4 株菌对9 种抗生素耐药，耐药谱分别为PB-S-SIZ-CF-CIP-TET-FON-AM-EM（2.13%；1/47），CTR-PB-S-SIZ-CF-CIP-TET-AM-EM（6.38%；3/47）。从多重耐药性来看，本研究分离的菌株多重耐药情况较严重，多重耐药率为80.85%（38/47），在多重耐药菌株中，耐受4 种药物的比例最高，占多重耐药菌株的50.00%（19/38）。在2016年武汉市3 个猪屠宰场的沙门氏菌调查中，发现多重耐药率为75.7%（134/177）。Xu Yaohui等调查2014—2015年河南鸡场沙门氏菌的耐药情况，发现有69.64%的菌株产生了多重耐药性。抗生素的耐药性可以通过食物链等途径传递给人类，在2014—2017年广西腹泻患者沙门氏菌的调查中，发现46.6%的分离菌株具有多重耐药性。因此，为了解决抗生素耐药性，需管理抗生素的使用，禁止其非治疗性应用，并定期评估细菌对常见抗生素的敏感性以及加强对多重耐药菌株的监测。

5 生鲜牛肉生产过程中沙门氏菌的溯源分析

如表7、图3所示，47 株沙门氏菌分为2 种ST，分别为ST19（53.2%；25/47）和ST42（46.8%；22/47）。待宰圈、皮毛、去皮后胴体、分割肉和粪便具有相同的基因型ST19，这说明待宰圈、皮毛和去皮后胴体中沙门氏菌的最初来源可能是粪便，造成污染的途径可能为粪便-待宰圈-皮毛-去皮后胴体-分割肉。通过比对，在本研究中ST19为鼠伤寒沙门氏菌，ST42为乙型副伤寒沙门氏菌。在肉类加工环境中，沙门氏菌多以ST19为主，并且其具有较高的致病力。有研究发现，很多ST与血清型呈现较强的相关性。而鼠伤寒沙门氏菌可以通过食物链和其他途径（与动物的接触）进行传播，对人类健康构成严重威胁。Zhou Zihao等对生猪屠宰场的调查中发现，ST40、ST34均从胴体、环境、肠道内容物和设备中检出，该研究推测屠宰场内发生了4 种污染源之间的交叉污染。ST42为乙型副伤寒沙门氏菌，主要从待宰圈、粪便和刀具中检出，未发现明确的污染来源，推测乙型副伤寒沙门氏菌的宿主以粪便和设备为主，因此，屠宰企业需在处理区域内执行卫生标准控制，并通过操作卫生培训增强员工能力。总体而言，MLST的结果表明，牛肉屠宰过程中屠宰链污染与沙门氏菌的传播高度相关，大多数ST都指向待宰圈和粪便的污染物来源，并且在生产链中极易发生交叉污染和连锁污染。应加强待宰圈的卫生措施，作为污染控制的主要点。

结论

本研究对2 家肉牛屠宰厂进行沙门氏菌流行率调查，共采集435 份样品，流行率为4.1%；不同工厂检出率差异显著，并确认了皮毛和粪便为高风险来源。分离出的沙门氏菌不仅携带高毒力基因，而且普遍呈现出较强的抗生素耐药性。进一步的溯源分析明确了污染途径为粪便-待宰圈-皮毛-去皮后胴体-分割肉，揭示了沙门氏菌在屠宰过程中存在明显的交叉污染风险。生产企业需加强操作规范和卫生措施，以降低污染风险。研究结果不仅为肉类企业制定靶向性卫生干预策略提供了数据支撑，也为监管部门完善沙门氏菌耐药性监测体系与食品安全标准提供了理论参考，对降低食源性疾病负担具有重要现实意义。

引文格式

张皓琪, 崔中磊, 毛衍伟, 等. 生鲜牛肉生产过程中沙门氏菌的流行情况、分布及多样性[J]. 肉类研究, 2026, 40(1): 58-66. DOI:10.7506/rlyj1001-8123-20250228-058. http://www.rlyj.net.cn

ZHANG Haoqi, CUI Zhonglei, MAO Yanwei, et al. Prevalence, distribution and diversity of Salmonella in raw beef production[J]. Meat Research, 2026, 40(1): 58-66. (in Chinese with English abstract) DOI:10.7506/rlyj1001-8123-20250228-058.http://www.rlyj.net.cn

通信作者

张一敏教授

张一敏，女，山东农业大学教授、博士生导师。国家肉牛牦牛产业技术体系-质量安全与营养品质评价岗位科学家，泰山学者青年专家，山东省优秀青年基金获得者，山东省高等学校优秀青年创新团队--牛肉品质控制创新团队带头人。美国犹他州立大学、澳大利亚初级产业部红肉研究中心访问学者。中国畜产品加工研究会理事、青年委员会委员；全国畜牧业标准化技术委员会牛业及奶业标准化工作组委员、全国畜牧屠宰质量标准创新中心委员。目前主要从事肉品科学领域的教学与科研工作，研发了一系列肉类产品和生鲜肉品质与安全控制技术，主持承担与澳大利亚国际合作项目、国家自然科学基金面上项目、国家重点研发专项子课题等项目15 项；发表SCI/EI收录论文160 篇。获得中国产学研合作创新奖、山东省高等学校科学技术奖一等奖等奖励4 项，出版中英文专著及教材7 部，申获发明专利15 件，其中美国发明专利1 件。

第一作者

张皓琪博士研究生

张皓琪，山东农业大学食品科学与工程学院2023级博士研究生，研究方向为肉类安全控制。以第一作者身份发表SCI论文2 篇。

编辑：王奕辰（实习）；责编：刘莉

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Food Science of Animal Products（ISSN: 2958-4124, e-ISSN : 2958-3780）是一本国际同行评议、开放获取的期刊，由北京食品科学研究院、中国肉类食品综合研究中心主办，中国食品杂志社《食品科学》编辑团队运营，属于食品科学与技术学科，旨在报道动物源食品领域最新研究成果，涉及肉、水产、乳、蛋、动物内脏、食用昆虫等原料，研究内容包括食物原料品质、加工特性，营养成分、活性物质与人类健康的关系，产品风味及感官特性，加工或烹饪中有害物质的控制，产品保鲜、贮藏与包装，微生物及发酵，非法药物残留及食品安全检测，真实性鉴别，细胞培育肉，法规标准等。

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