NC--农业毁林及后续造林对土壤生物多样性和生态系统多功能性的影响

第一作者： Zhi Yu；通讯作者： Kerong Zhang；作者单位： 中国科学院武汉植物园湖泊与流域水安全全国重点实验室、中国科学院大学、西藏大学生态环境学院、中国科学院与湖北省丹江口湿地生态系统野外科学观测研究站。

当前全球正处于大规模毁林与大规模造林同时发生的时期。一方面，农业扩张仍是森林损失的主要原因；另一方面，多个国家和地区正在通过人工造林恢复森林面积。森林变化不仅影响地上植被，也会重塑土壤中的细菌、真菌、古菌、病毒、原生生物和无脊椎动物。这些生物分布在不同营养级，共同参与有机质分解、碳氮磷循环、水分调节和植物生长等过程。因此，评估农业毁林和后续造林的生态效应，不能只观察树木是否重新覆盖地表，还需要判断地下生物多样性和多种生态功能是否得到恢复。

以往研究大多关注单一生物类群或单项生态功能，对完整土壤食物网及生态系统多功能性的关注相对有限。这里的生态系统多功能性，是指一个生态系统同时维持植物生产、土壤碳储存、水分调节、物质分解、养分循环和植物—土壤互利关系等多项功能的能力。作者进一步关注土壤多维生物多样性与生态系统多功能性之间的关系，即BEFₘ关系。该关系反映的并不只是“物种多不多”，而是土壤生物多样性是否仍能有效支撑多种生态功能。

研究团队沿中国南北方向设置了一条约4000公里的样带，覆盖热带、亚热带、温带和寒温带四个气候区。研究共调查405个样地，包括天然林、由天然林转化而来的农田，以及由农田重新造林形成的人工林。研究采用相邻配对设计，使同一地点的天然林、农田和人工林尽量具有相似的地形、土壤类型和原始植被背景，从而降低大尺度气候和土壤差异的干扰。人工林主要为在旱地农田上建立的同龄单一树种林，林龄为14至27年，平均约22年。

这项研究的一个重要特点，是将多个营养级的土壤生物纳入同一个分析框架。研究者利用扩增子测序分析细菌、真菌、原生生物和无脊椎动物群落，同时利用宏基因组测序获取古菌和病毒多样性，并分析与碳、氮、磷和硫循环有关的功能基因。研究者将六类土壤生物的物种丰富度进行标准化，再计算综合的“土壤多维生物多样性”指标。通过这种方法，研究不再把土壤微生物和土壤动物分开讨论，而是从完整地下生物系统的角度评价土地利用变化。

研究还测定了19项生态功能指标，并将其归入六个类别。植物生产力以遥感获得的归一化植被指数表征；土壤碳储存根据有机碳含量和容重计算；水分调节包括田间持水量和孔隙度；物质分解通过多种参与碳、氮和磷转化的胞外酶活性表示；养分循环包括土壤总氮、铵态氮、硝态氮和有效磷；植物—土壤互利关系则以丛枝菌根真菌和外生菌根真菌的相对丰度表示。为了避免生态系统多功能性的计算方法影响结论，作者同时采用平均法、多阈值法和加权法进行计算，最终结果在不同方法之间保持一致。

研究发现，农业毁林使土壤多维生物多样性平均下降25%，生态系统多功能性下降58%。细菌、真菌、原生生物和无脊椎动物等多数类群的多样性均受到明显影响，土壤碳储存、水分调节、物质分解、养分循环和植物—土壤互利功能也普遍下降。说明森林转变为农田后，损失的不只是部分土壤物种，还包括地下生物系统同时维持多种生态过程的能力。

后续造林能够提高多数土壤生物类群的多样性，并改善多项生态功能，但人工林整体仍未恢复到天然林水平。这种恢复不足可能与人工林结构较简单有关。研究中的人工林大多为同龄单一树种林，而天然林具有多层冠层、较高树种多样性和更加复杂的微环境，可以为不同土壤生物提供更多生态位。与此同时，长期耕作、施肥和土壤扰动留下的土地利用遗留效应，也可能继续限制人工林地下生态系统的恢复。

研究最重要的结果之一，是农业毁林改变了生物多样性与生态功能之间的联系。在四个气候区的天然林中，土壤多维生物多样性均与生态系统多功能性显著正相关，即土壤生物越丰富，生态系统同时维持多项功能的能力越强。但在农田中，这种正相关关系全部消失。农业毁林因此不仅降低了生物多样性和生态功能，还使生物多样性难以继续转化为多功能性。

作者认为，农田环境的均质化可能是这一关系断裂的重要原因。单一种植、耕作和施肥会降低土壤资源与微环境的空间差异，并有利于少数富营养型生物占据优势。当群落由少数高丰度类群主导时，不同物种之间的资源互补和促进作用减少，即使仍保留一定数量的物种，也不一定能够共同支撑多项生态功能。换言之，农业毁林破坏的不仅是土壤生物的数量，也包括土壤生物之间的功能分工和相互作用。

人工林中的BEFₘ关系表现出明显的气候依赖性。在热带和亚热带地区，造林后土壤多维生物多样性与生态系统多功能性重新形成显著正相关关系；但在温带和寒温带地区，这种关系尚未恢复。作者利用移动窗口分析沿南北纬度梯度连续计算人工林与农田之间BEFₘ关系的变化，再结合随机森林模型识别驱动因素。结果显示，年均温是解释造林恢复BEFₘ关系的最重要变量，温度越高，造林对生物多样性—多功能性关系的增强作用越明显。

“移动窗口分析与随机森林模型结合”是本文值得关注的方法。传统做法通常直接将样地划分为热带、亚热带、温带和寒温带，然后比较不同区域的结果。这项研究则将连续排列的12个样地作为一个窗口，沿纬度梯度逐步移动，在每个窗口内分别计算农田和人工林的BEFₘ关系强度，再比较造林前后的变化。这样可以更连续地观察恢复效应如何随气候梯度变化，而不是完全依赖人为划定的气候分区。作者还改变了窗口之间的重叠程度进行敏感性分析，年均温始终是最主要的预测变量，表明结论较为稳定。

结构方程模型进一步揭示了暖区和冷区不同的恢复机制。在热带和亚热带地区，除古菌外，细菌、真菌、病毒、原生生物和无脊椎动物的丰富度均与生态系统多功能性呈正相关。细菌多样性还可以通过影响原生生物，再进一步影响无脊椎动物；真菌多样性也能够影响无脊椎动物，并最终促进多功能性。这种从较低营养级向较高营养级传递的关系，表现出潜在的自下而上多营养级级联效应。

土壤多营养级共现网络的分析也支持这一结果。造林显著提高了暖区土壤生物网络的复杂性，而且网络复杂性只在暖区与生态系统多功能性显著正相关。这说明暖区造林后的功能恢复并不是由某一个微生物类群独立驱动，而可能来自细菌、真菌、原生生物和无脊椎动物之间更加复杂的联系。不同营养级之间的资源利用、捕食和功能互补，共同加强了土壤生物多样性与多种生态功能之间的耦合。

在温带和寒温带地区，研究没有发现类似的多营养级级联关系。造林主要直接提高生态系统多功能性，真菌丰富度的增加也与多功能性呈正相关，但其他土壤生物类群的作用相对较弱。较低温度可能限制微生物代谢、种群更新和养分周转，高营养级生物的世代时间又较长，因此完整土壤食物网的恢复可能需要更长时间。这意味着冷区人工林虽然已经恢复了部分生态功能，但生物多样性支撑多功能性的内部机制尚未完全重建。

宏基因组分析为生态功能变化提供了进一步解释。农业毁林降低了碳分解、甲烷氧化以及有机氮和有机磷矿化相关基因的丰度，同时提高了产甲烷、反硝化和部分硫还原基因的丰度。造林总体上能够逆转这些变化，说明土地利用转变会重塑土壤微生物的潜在生物地球化学功能。尤其在暖区，造林引起的碳、氮、磷和硫循环功能基因组成变化与生态系统多功能性密切相关；在冷区，功能基因的解释作用较弱，造林更多通过直接改变土壤性质和生态环境影响多功能性。

需要注意的是，宏基因组数据反映的是微生物群落所具有的潜在代谢能力，并不等同于基因在野外环境中已经被表达或相应过程已经实际发生。结构方程模型和共现网络所揭示的关系也主要是统计关联，不能完全证明多营养级生物之间存在直接因果作用。研究采用相邻配对设计降低了环境差异，但仍无法完全排除施肥、农药使用和局地微气候等未测变量的影响。此外，本研究主要分析0—10厘米表层土壤，较深土层的恢复情况尚不清楚。

总体而言，这项研究沿中国南北4000公里气候梯度，从土壤多营养级生物、宏基因组功能基因和19项生态功能三个层面，系统评估了农业毁林和后续造林的地下生态后果。农业毁林显著降低土壤生物多样性和生态系统多功能性，并使两者之间原有的正向关系发生断裂。造林能够促进恢复，但经过平均约22年后，人工林仍未达到天然林水平，而且生物多样性—多功能性关系只在较温暖的热带和亚热带地区得到明显重建。

研究说明，增加森林面积并不等于恢复了天然森林的全部生态功能。人工林可以作为农田生态恢复的重要方式，但不能替代天然林保护。未来造林管理除关注树木成活和地上生产力外，还应重视树种多样性、土壤多营养级生物和地下食物网的恢复，并根据不同气候区调整恢复目标和时间尺度。暖区可以重点利用多营养级生物相互作用促进功能恢复，而冷区可能需要更长的恢复周期以及针对真菌和土壤生物地球化学过程的管理措施。