Genome biology | 华中农业大学周道绣课题组揭示减数分裂前的染色质重塑是指导水稻雄配子发生过程中基因表达重编程的基础

近日，华中农业大学作物遗传改良全国重点实验室、湖北洪山实验室周道绣课题组在Genome biology上发表了题为Premeiotic chromatin states orchestrate gene expression during male gametogenesis in rice的研究论文。该研究解析了水稻雄配子发育过程中表观遗传重塑特征，发现减数分裂前预置的染色质状态能够在小孢子发育的过程中得以维持，并指导雄配子各发育阶段的基因转录程序。在小孢子发育过程中，减数分裂前的染色质重塑会优先激活缺乏编码区DNA甲基化（gbM）的基因。这类基因通常呈现细胞特异性的非组成性表达模式，其在小孢子发育中的上调表达使其更易暴露于单倍体选择，对生殖发育及进化具有重要意义。

植物雄配子体由小孢子母细胞经减数分裂形成小孢子，再经有丝分裂发育为含两个精细胞和一个营养核的花粉粒。在此发育过程中，染色质结构发生剧烈变化，导致表观基因组重编程，控制相关基因表达。与动物生殖系早期分化及广泛的DNA甲基化重建不同，植物生殖细胞由体细胞晚期分化而来，仅发生局部表观重编程。但是配子发育过程中表观重编程的具体时间、动态变化、调控机制及其对基因表达和配子细胞发育的影响并不清楚。

为此，作者分别获取了小孢子母细胞（Me）、早期小孢子（Mi）、晚期小孢子（UM）、双核小孢子（BM）、精细胞（Sp）及幼苗的细胞核，并进行了组蛋白修饰（H3K4me3、H3K9me2、H3K27me3、H3K36me3）的CUT&Tag、染色质开放性（ATAC-seq）、DNA甲基化（BS-seq）以及转录组测序分析。结果表明，雄性配子细胞的基因表达程序在很大程度上由小孢子母细胞中已建立的染色质状态预先决定。具体表现为：减数分裂起始时沉积的宽泛型H3K4me3在整个发育过程中广泛维持，而H3K27me3则逐渐减少，从而促进阶段特异性基因的激活。DNA甲基化模式整体保持稳定，但在早期小孢子中出现了CHH甲基化的瞬时降低，同时伴随染色质可及性增加和H3K4me3增强。H3K36me3在小孢子母细胞和精核中整体水平较低，可能与其染色质较为凝缩有关；H3K9me2在雄配子发育中则相对稳定。染色质可及性在小孢子母细胞和精核中降低，而在早期小孢子中升高。早期小孢子中特有的可及性位点显著富集MYB转录因子结合序列，同时多个MYB基因在该时期特异性高表达，其中MYB80被鉴定为启动早期小孢子发育相关基因表达的关键因子。进一步对H3K4甲基转移酶的功能分析表明，H3K4me3的预先建立对于早期小孢子的正常基因表达和发育是必需的。

图1. 雄配子发育过程中基因表达的染色质调控机制

值得注意的是，在小孢子和精细胞中上调表达的基因普遍缺乏编码区DNA CG甲基化（即无gbM），而富含gbM的基因则在精细胞中优先受到抑制。这表明，无gbM基因在雄性配子发育过程中更倾向于被选择性激活。进一步分析显示，无gbM基因的进化速率更快，其非同义替换与同义替换的比值（dN/dS）显著高于有gbM的基因。因此，在单倍体阶段通过上调无gbM基因、下调有gbM基因，可能延长自然选择的作用时间并扩大其作用范围，从而减轻近交衰退，提高后代环境适应能力。

综上所述，该研究系统解析了水稻雄配子发育过程中的表观基因组与转录组动态特征，阐明了减数分裂前已建立并维持的染色质状态调控雄配子细胞特异性基因表达的机制；同时证实了H3K4me3甲基转移酶SDG701/723在预先建立该修饰、维持后续基因表达及保障雄配子正常发育中的关键作用。本研究不仅填补了水稻雄配子发育过程中转录组与表观组数据的空白，也为探究染色质状态的遗传如何影响植物雄性生殖系的基因表达与演化动力学提供了重要理论支撑。

华中农业大学作物遗传改良全国重点实验室、湖北省洪山实验室和生命科学技术学院博士后朱波和博士研究生赵峰为论文第一作者，周道绣教授为通讯作者，赵毓教授和法国CIRAD研究所的Emmanuel Guiderdoni教授为本研究提供了重要的指导和帮助；刘潜博士（现新加坡国立大学博后）、博士研究生普晨曦、叶淼淼、柏鹏翔共同参与研究。本研究得到国家重点研发计划、国家自然科学基金、中央高校基本科研业务费、湖北省基础研究计划和中国农业科研系统专项基金资助。

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论文链接：

https://link.springer.com/article/10.1186/s13059-026-04129-4

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